Muziejaus padaliniai
Joniškio sinagogų kompleksas
Joniškio miesto centre yra restauruotas XIX a. skirtingų architektūros stilių dviejų mūrinių sinagogų kompleksas. Jį sudaro Baltoji – vasarinė – 1823 m. statyta romantizuotų klasicistinių formų, baltai nutinkuota sinagoga ir 1842 m. pastatyta (kitais duomenimis – 1865 m.) istorizmo laikotarpio su neogotikos architektūros elementais žieminė Raudonoji sinagoga. Abi sinagogos yra perduotos Joniškio istorijos ir kultūros muziejui.
Mato Slančiausko sodyba-muziejus
Tautosakininko Mato Slančiausko sodyba-muziejus veikia Reibinių kaime (Joniškio r.), kur šviesuolis nugyveno ilgiausią savo gyvenimo tarpsnį. M. Slančiauskas buvo aktyvus knygnešys ir publicistas, 1889 m. kartu su bendraminčiais įkūrė slaptą švietėjišką draugiją „Atgaja”, kurios nariai rūpinosi draudžiamos lietuviškos spaudos platinimu. Muziejuje įrengta M. Slančiausko ir švietėjiškos ,,Atgajos“ draugijos veiklą.
Rudiškių muziejus
Nuo 2000 m. kaime veikia muziejus, kuriame eksponuojami Rudiškių bei aplinkinių kaimų gyventojų dovanoti ir surinkti senoviniai daiktai, pasakojantys apie Rudiškių praeitį, papročius ir tradicijas. 2005 m. Rudiškių muziejus tapo Joniškio istorijos ir kultūros muziejaus padaliniu. Kasmet muziejuje rengiamos vietinių gyventojų ir kraštiečių rankdarbių, fotografijų ir piešinių parodos.
Joniškio istorijos ir kultūros muziejaus padalinys Žagarėje
Žagarės dvaro buvusios koplyčios pastate organizuojami edukaciniai užsiėmimai ir ekskursijos, eksponuojamos parodos, vyksta paskaitos, menininkų kūrybos pristatymai ir koncertai. Manoma, kad šį įspūdingą Tiudorų architektūros stiliaus pastatą suprojektavo talentingas anglų architektas Edvardas Arden Minty. Žagarės dvaro savininko grafo Georgijaus Naryškino žmona Elizabeth Knight buvo anglė, tad neatsitiktinai Žagarėje galima pamatyti angliškos neogotikinės architektūros paveldą. Tikėtina, kad su grafais Naryškinais į Žagarę atkeliavo ne tik išskirtinė architektūra, bet ir angliškosios popiečio arbatos tradicija, su kuria galima supažinti šiame muziejaus padalinyje.
